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某天,拒绝上学的中学二年级学生夜守更,第一次没有告诉任何人,在晚上独自外出。 在感受到与白天截然不同的世界的同时,夜守更也遇到了吸血鬼七草荠。 夜守更想要成为吸血鬼,但他必须得爱上七草荠。就这样,夜守更每天晚上熬夜外出,也一直和七草荠相处。

“第一次在夜里,没和任何人打招呼就出去了。”

对女人不感兴趣的初中二年级学生夜守光,现在不知为何逃学了。

而且,他每天晚上都睡不着。

有一天,光第一次在夜里,没和任何人打招呼就出去了。

夜风舒畅,自由自在,与白天不同的世界。光找到了晚上的去处。

突然间,神秘美少女七草荠出现了。

她是夜晚的居民·吸血鬼。

荠告诉了光夜晚的乐趣。

“直到满足今天的自己为止,试着熬夜吧,少年。”

晚上,被荠迷住了的光,向她请求。

“请把我变成吸血鬼吧。”

荠害羞地告诉他变成吸血鬼的条件,那就是……

“人类要爱上吸血鬼!”

不了解恋爱的光,与荠恋爱之后,会变成吸血鬼吗?

两人特殊的“甜蜜”就此开始——

在一个海洋占了七成的星球,自从塞壬的出现,失去了九成的海权。为了合力抵抗塞壬,白鹰、皇家、铁血与重樱这四个阵营组成碧蓝航线阵营来阻止海洋威胁。而铁血与重樱受到塞壬的影响之下退出并且背叛碧蓝航线阵营,另组赤色中轴引发战争,人类的命运陷入了泥沼之中…。

除上述四个主要阵营外,游戏中开始实装北方联合、东煌、自由鸢尾、维希教廷、撒丁帝国的少数船只。

曾经,来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻,“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战,最终击败了对手,守护了人类。然而,随着时间的流逝,碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化,衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。

被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音),个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音),面对动荡的时局,当这些少女们再一次被推上战场,会发生怎样的故事呢?