人类与妖怪共存的樱新町陆续发生超越人类力量的奇怪事件，拥有特殊能力4名少年、少女负责前往解决。

故事发生在名为樱新小镇之中，在这里，人类和妖怪在和平的表象之下共同生活着。然而，盛开的樱花带来的是危机的预兆，越来越多的妖怪出现在这里，人类和妖怪的世界也开始产生融合。为了应对这场危机，“比泉生活协商事务所”的成员们挺身而出。

开朗乐观，充满了正义感的枪樱姬（福圆美里 配音）、稳重可靠，个性温和的比泉秋名（梶裕贵 配音）、单纯可爱，乖巧懂事的七海蓝（藤田咲 配音）、好爽大方，能够使用言灵的五十音言叶（泽城美雪 饰），在伙伴们的帮助和扶持之下，他们需要面对的不仅仅是接连出现的突发状况，还有隐藏在小镇之中，复杂而又纠葛的权利纷争。

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首部结合偶像歌手、恋爱、战机变形机器人等元素的动画剧集，当时掀起一波热潮。西历1999年，一颗巨大陨石坠落在南太平洋亚塔利亚岛。经过调查之后发现，这颗“陨石”原来是一艘拥有超越地球人类科技的巨型宇宙战舰。明白告诉了地球人类，在地球以外还有其他高智慧的生物存在，而且更有可能是一些比起地球人类身高高五倍，以战争为生之巨人。于是各国政府抛开国家之间的利害关系，成立整合世界现有国家的单一人类政府，并开始重建这艘代号为ASS-1（Alien Star Ship-1）的外星太空船。

重建的10年期间，虽然决定组成地球统合宇宙军，但地球各地亦发生了很多为利害冲突而展开的激烈战争。在战争期间重建的工作仍然继续进行，直至战争结束，地球恢复平静，这艘ASS-1终于重建完成，并且改名SDF-1 马克罗斯。就在纪念马克罗斯重建完成纪念当天，马克罗斯突然失控自动发射主炮……

在过去的一场大战中，传说的英雄小双侠打败了恶党杜伦布贼党赢得了胜利，并将骷髅兵卫和多龙芝三人组放逐至边疆，之后为了世人的安全而在北国建立了双侠王国，但随着时间过去，双侠王国已变成一个排外且不允许外人随意接近的封闭国家。

经过多年以后，在双侠王国外海的边境地区，一名九岁的少女，同时也是身为多龙芝后代子孙的蕾帕特，注视着代表正义的一方“小双侠”所统治的“双侠王国”，为了想要治好生病的母亲而想要向小双侠求助，而与世代服侍自己家族的伯尔特卡切和艾列潘图斯企图前往双侠王国，但难以预料的是海上出现了巨型的铁墙阻挡了他们，并出现了酷似小双侠的二人组(小双侠兵)将他们给拒之墙外，而且还毫不留情的对他们开枪，使得蕾帕特一伙人不但无功而返，母亲也因为等不到特效药而病逝。

经过这次失去母亲的伤痛后，本来对小双侠颇为景仰的蕾帕特对小双侠的正义使者传说产生了怀疑，认为也许小双侠才是真正的坏人，而身为祖先的杜伦布贼党才是为了对抗他们的存在的正义使者，而继承了祖先的名字“多龙芝”，与身为祖先部下伯亚基的子孙伯尔特卡切，以及另一个部下东兹拉的子孙艾列潘图斯，以打倒小双侠的后裔为目标重组了的新生杜伦布贼党。

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主角变更

本作的世界观与过往不同，舍弃了时空母舰系列惯例中以主角双人组对决敌方三人组的设定，而是将主角换为敌方三人组，而本次的反派设定改变为“杜伦布贼党一伙的末裔”。

声优变更

在过往时空母舰系列中，都会按照惯例请小原乃梨子、八奈见乘儿和立壁和也来为敌方的三人组配音，本作也舍弃了此惯例，将“杜伦布贼党一伙的后裔”的配音全面更换，让喜多村英梨、平田广明和三宅健太来为“新生杜伦布贼党”配音，而因为喜多村英梨之前就有为格斗游戏‘龙之子 VS. CAPCOM’中的小双侠一号配音的经验，所以获选为本部动画女主角蕾帕特的配音者。

另外敌方三人组的上司“骷髅兵卫”，为原作与2008版本配音的泷口顺平已于2011年去世，所以本代配音也换成了堀裕人。

善恶立场逆转

小双侠所建立的双侠王国在经过世代更替后，与杜伦布贼党的善恶立场对调，其后裔也变为反派。而正反派两方的立场逆转在时空母舰的第八部作品《怪盗小双侠》中已有前例，而自本作开始再次使用。