“祇园精舍钟声响，世间诸行总无常。沙罗双树花说法，盛极必衰是沧桑。”

平安末期。眼看平家一族将在权力、武力、财力等各方面极尽荣华。拥有看见亡者之眼的男人·平重盛，遇见了拥有看见未来之眼的少女·琵琶。少女预言道：“你们不久便要灭亡。”

由贵族社会转为武家社会——日本实现历史性变化的、动荡的15年拉开了序幕。

在一个海洋占了七成的星球，自从塞壬的出现，失去了九成的海权。为了合力抵抗塞壬，白鹰、皇家、铁血与重樱这四个阵营组成碧蓝航线阵营来阻止海洋威胁。而铁血与重樱受到塞壬的影响之下退出并且背叛碧蓝航线阵营，另组赤色中轴引发战争，人类的命运陷入了泥沼之中…。

除上述四个主要阵营外，游戏中开始实装北方联合、东煌、自由鸢尾、维希教廷、撒丁帝国的少数船只。

曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。

被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音)，个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音)，面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢?

主人公·焰莲回到曾经住过的街道·神之原，感受到了违和感。他确实应该在这条街道住过，却对那时的事情没有记忆。此时，莲的智能手机突然被安装了从没见过的游戏，其名为《怪物弹珠》。他带着从手机中飞向现实世界的怪物，在街道中展开了战斗!经过战斗，莲注意到了在自己体内沉睡的谜之记忆的正体，以及，怪物弹珠究竟是何物。与握有钥匙的水泽葵、影月明、若叶皆实一起，如今的莲正迈出通往谜团的一步，对于前方沉睡着无法想象的真相一事，仍然一无所知。