在一个海洋占了七成的星球，自从塞壬的出现，失去了九成的海权。为了合力抵抗塞壬，白鹰、皇家、铁血与重樱这四个阵营组成碧蓝航线阵营来阻止海洋威胁。而铁血与重樱受到塞壬的影响之下退出并且背叛碧蓝航线阵营，另组赤色中轴引发战争，人类的命运陷入了泥沼之中…。

除上述四个主要阵营外，游戏中开始实装北方联合、东煌、自由鸢尾、维希教廷、撒丁帝国的少数船只。

曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。

被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音)，个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音)，面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢?

本作是爱情喜剧，故事以男主角上杉风太郎将在未来与中野家五胞胎姐妹中的一人结婚为展开，以倒叙的方式回顾风太郎与五姐妹相识的故事，之后也多次穿插结婚场景。因为五胞胎长相相同从而留下悬念，让读者无从得知风太郎的结婚对象。本作最后有说明上杉风太郎结婚的对象，而末尾时也让五胞胎以相同的装扮，都穿着新娘礼服，让风太郎找出真正的新娘。

以下内容透剧（慎看）

在学园祭时，风太郎已和五姐妹说“喜欢五姐妹”，他会在学园祭最后告诉她们他选择的答案。学园祭最后，五姐妹和风太郎约好，五姐妹待在不同的位置，由风太郎去的位置代表他的答案。风太郎去原先四叶应该会在的保健室，遇到已离开保健室，回来拿东西的四叶，风太郎要询问四叶心意时被四叶拒绝，四叶逃离保健室，在公园被风太郎追到，四叶表白她一直都喜欢风太郎。后来风太郎在和四叶一日约会时表白并且求婚。

五年后，一花已是知名演员，因为四叶和风太郎的婚礼回到日本，去机杨接她的是已经成为老师的五月，二乃和三玖一起租用了上杉母亲原来的料理店，开了咖啡厅。四叶也来到咖啡厅，五姐妹决定在婚礼前再扮成装扮、发型完全相同的新娘，让风太郎找出真正的新娘。风太郎顺利的认出每一个姐妹，并向四叶以外的四姐妹表达心意。四叶也在婚礼时表达对家人的谢意。婚礼结束后，五姐妹都留下来要参加蜜月旅行，而且想去的地点不同，风太郎想到以前曾有和五姐妹一起要参加旅行，五姐妹意见不一的情形。