少女艾琳与母亲苏洋相依为命的住在斗蛇众的村子里，由于苏洋的医术精湛，斗蛇众将斗蛇中特别善战的“牙”交由苏洋照顾。有一天，村里所有的“牙”一夜间全部死亡，苏洋因此受到处刑。艾琳虽然努力想拯救母亲却失败，沦为孤儿后受到养蜂人约翰的帮助。与约翰同住期间，艾琳在山中遇见翱翔天际的野生王兽，受到王兽飞翔的英姿吸引，艾琳决心与母亲一样成为兽医。于是由约翰引荐给过去好友艾萨尔教导师长所在的卡札姆王兽保护场住校学习。

想要了解、帮助王兽、并与它们一起生活的艾琳成长得飞快。但她发现人类用来驱使王兽与斗蛇的无声兽笛会使动物们有短时间的僵硬。她开始对兽笛是否会对它们的身体产生负担一事产生了疑问。她开始试着去与王兽进行交流，用自己优秀的记忆力，将它们的发音正确记下来，并完美地再现。在越来越了解王兽的生态之谜时，虽然不是出于艾琳的本意，却自然地成为了真王与大公之外的又一新生力量。不久之后，艾琳就站在了能够左右王国命运的立场上……

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故事设定在24世纪。彼时人类在火星上进行地球化改造工程，由于两极冰帽融解的水量超乎预期，全星球有90%被海洋覆盖，因而被称为“水星”(Aqua)。在此星球上有个以过去被称为“水都”的威尼斯为范本所建造的城市新威尼斯(Neo-Venezia)，因其仿古的建筑与承袭传统的生活方式而广受观光客喜爱;而其中有一种驾驶贡多拉穿梭于运河之间、带领观光客游览整座城市的职业，称为领航员(Undine)。

出身于地球(故事中称为“行星Manhome”)的水无灯里，以成为能独当一面的领航员为目标而来到新威尼斯，在“亚利亚公司”(Aria Company)见习;身为半熟手的她，每天都持续练习操控贡多拉及观光导览。《水星领航员》便是在描写灯里以及她身旁的朋友在一年四季中的日常生活点滴。

在本作品里出现的Undine(本意为水之精灵温蒂妮)指的是专为观光导览的贡多拉操控者。能从事的只有女性，是Aqua的明星职业。

领航员手上是否有戴手套为能力的指标：见习生的手为双手套(Pair)，半熟手为单手套(Single)，能独当一面的老手则无手套(Prima)。这是因为有本事的领航员不必使用过多的力量即可操控贡多拉、手也不大会起水泡，所以也就没有戴手套保护的必要了。

Pair 升级 Single 的测验是操控贡多拉到达称为“希望之丘”的地点，而此为测验内容、其位置与路程皆禁止泄漏;要升格为Prima，虽须通过贡多拉协会特定的考验，但升级并无明确标准，一般是交由各家公司或负责指导的前辈，关于测验的方法或标准完全由主考官决定。Prima 的平均升格年龄为18～20岁，成为 Prima 后便可允许为自己取个通称。

可以自由营业载客的只有无手套，单手套需有负责指导的无手套陪同。渡船(Traghetto)则允许单手套自行营业的，费用上比起Prima 较为便宜，也是由于 Prima 所操控的贡多拉较为安全之故。灯里经常使出“不收取费用，而以朋友的名义乘船”的钻漏洞招数，因为“规则上所禁止的是单手套以下的领航员所控船之营业行为，并非禁止让人一同乘船”，而周遭的人们也会默许。此招的发明者是以消磨时间为目的而想免费乘船的看火人阿晓;动画里的发明者则是小爱，只是后来阿晓也免费乘船。此外，单手套也能以助手的身份搭乘无手套所操控的贡多拉，动画中却有身为双手套的艾里须搭乘雅典娜或晃所操控之贡多拉的场面，小说里同样也有雅典娜的贡多拉让艾里须搭乘的情况。在月刊Undine第3集(18月号)里，艾里须操纵贡多拉，却在有雅典娜搭乘的情况下接受采访，想来也是用这个招数来随机应变。

领航员的制服为统一，夏天为类似水手服的衬衫(亚利亚公司的设计有很大的不同，衬衫的前襟为西服领，只有后领还保留水手服的形式)、贴身衣则为下䙓带有开口的连衣裙，再加上帽子、鞋子、和半指手套，胸口系上领结;冬季服饰方面，从长袖连衣裙的上面、肩膀的地方披着系有领结的短斗蓬(手套的设计也和夏天不同)。每家公司的服饰花样、帽子、领结、鞋子、手套、及连衣裙下䙓的开口位置不尽相同，成为各家公司的特色。另外在袖子和帽子上则带有各家公司的标识。