在14世纪到16世纪，京都的室町幕府统治能力薄弱，武家压倒贵族。在文化方面则无论是贵族还是武家的文化都受到禅宗的影响。14世纪末期以金阁寺为代表的北山文化，15世纪末期以银阁人于是被迫隐居到本州的东北部。在1300年时虾夷族人已经融入日本社会当中。

室町时代时期的虾夷族少年阿席达卡所在的村落位于日本的东北部，某日遇到被称为“邪魔”攻击他所居住村落的怪物。眼看危机步步紧逼村落，阿席达卡为了保护村落与卡娅和村里的女孩成功击败邪魔。在与邪魔对战的过程当中遭受邪魔的攻击而留下创伤与诅咒。之后村里的女巫告诉阿席达卡对方是由一头从遥远的西方国度因受重伤而愤怒的山猪所变化而成的，并在祂的体内发现一颗铁弹。就觉得西方肯定是发生什么不祥的凶兆之事，便劝阿席达卡以铁弹为线索来离开村落前往西方，查出并查找邪魔神产生的来源，如果能够抵达西方找出真相没有产生恶意就能够找到解除诅咒的方法。阿席达卡听从本村的女巫的指示去西方查个明白寻求生路，沿着拿各的足迹前往西方，骑着自己忠心的羚羊座骑亚克路永远离开自己的村落，卡娅明白自己无法跟随阿席达卡，只能给予阿席达卡一条护身符来保佑他能够平安抵达西方。

阿席达卡在旅途中帮助一位疙瘩和尚，从和尚口中打听到森林的守护神“山兽神”可以化解他身上的魔咒就向森林出发。他拯救了两名来自于炼铁据地“达达拉城”的住民，并初次与一名与一群山犬一起的少女相遇。被阿席达卡所救这两个村人是黑帽大人的炼铁场“达达拉城”的人，黑帽大人的“达达拉城”就在森林的附近，为了开采矿石，黑帽大人的人破坏森林攻击森林中保护自己的世界的动物，所以黑帽大人与森林中的动物是有仇的，特别是生活在森林里的犬神莫娜一族(黑帽大人一伙在森林中运输铁矿石时，山犬神的首领莫娜率领犬神族前来阻止，却遭黑帽大人用火枪攻击坠落悬崖侥幸存活。) 在协助对方返回到达达拉城之后，阿席达卡得知山猪之所以会被诅咒变成邪魔，全都是遭到由达达拉城所打造的火枪给枪伤的真相，其中达达拉城的统治者黑帽大人因为炼铁缘故从森林中砍伐许多木头资源，便与森林中的动物神祇交恶发生冲突。起初阿席达卡对于黑帽大人破坏森林让山猪变成邪魔的行为感到愤怒，但是目睹到众多穷人以及被社会隔离的痳疯患者在达达拉城有着生存机会而产生动摇。他从黑帽大人口中知晓森林里住着一位由犬神所扶养长大一直憎恨人类，有着“幽灵公主”名号的人类少女小桑。小桑在阿席达卡来到达达拉城的当日夜晚里突然现身于达达拉城内，想找寻机会突击黑帽大人好替犬神族报仇。当她们俩人展开打斗时，阿席达卡试图想调停双方之间的斗争，但在阻止的过程中意外遭旁人用石火枪给误射打伤。而小桑刚开始对阿席达卡阻止她刺杀黑帽大人而感到敌意，却对他下不了手，之后小桑将阿席达卡带回自己居住的森林中的山兽神安身的小岛里疗养，让森林的守护神山兽神来救活阿席达卡。 虽然山兽神出现救活了阿席达卡却没解开消除他身上的诅咒，也导致其祂山猪神对山兽神救活了阿席达卡没去救野猪神“拿各”(被黑帽大人给打伤化为邪魔神，之后被阿席达卡所射杀)感到愤怒与不满，尽管莫娜解释拿各因害怕死亡而逃跑而自己留下面对一切都无用，阿席达卡告诉其祂山猪神有关拿各的死因真相后，此时深受人类迫害的野猪群在野猪神长老乙事主出现从阿席达卡手上明白拿各化为邪魔神然后死在异乡的经过为此感到痛心，尽管阿席达卡询问乙事主是否解开他身上的诅咒但被乙事主不客气地拒绝，莫娜跟交谈乙事主明白祂决意与人类拼死一战拯救自己的家园森林，告诉乙事主跟人类正面冲突是毫无胜算的，祂们早晚要与人类跟邪魔神之间的战斗是无可避免。乙事主告诉莫娜不需要借用犬神族的力量，就算全军覆没也要人类知道他们的力量与面对恐惧的勇敢带领其祂山猪神离去。另一方面黑帽大人在疙瘩和尚的提议下要与朝廷一方势力联手，来夺取山兽神的首级，以获得对方长生不死能力的事情。 阿席达卡在伤口撤销后，从莫娜口中得知小桑的悲惨身世打算和森林与人类的矛盾，还有小桑与其祂山猪神同盟向人类一决死战，莫娜警告阿席达卡明早就立刻离开森林别再返回，因为只靠他是无法解决森林与人类的冲突，更别说是帮助与保护小桑的安危。阿席达卡对小桑为了森林与人类一决死战的一事，令他站在谁的立场更加摇摆不定。之后便试着想在混乱的局势中找寻可解决冲突的方式，试图保护小桑和森林与山兽神。

隔天阿席达卡离开了小桑后发现在黑帽大人带领她的男兵去猎取山兽神时，达达拉城受到了武士的攻击，守城的只有女人，而且自己也遭到武士散兵的攻击。在达达拉被攻击得岌岌可危时只好赶来帮达达拉城的人民击退散兵，更是得知黑帽大人猎取山兽神去了，为了拯救山兽神和小桑，同时也为了通知警告黑帽大人回来救达达拉城，他只好警告黑帽大人幸存的男兵然后再次朝森林出发。 黑帽大人和疙瘩和尚为首的一群人来杀山兽神与野猪群的一役，野猪群几乎全军覆灭，只剩乙事主、小桑和山犬族。他们前往山兽神安身的小岛希望山兽神能治好乙事主的伤。黑帽大人和武士军队为了找到山兽神，他们披上了野猪的毛皮并涂上鲜血作为掩饰他们的身份，跟踪撤退的乙事主和小桑，快到山兽神所在的小岛时，军队围住了乙事主和小桑并展开攻击愤怒，小桑试着阻挡军队围却无法阻止乙事主变成邪魔，刚赶到森林的阿席达卡要救出小桑却无能为力。行将就木而倒在山兽神所在的小岛的莫娜见到阿席达卡不顾自己的性命救出小桑而打动，代替阿席达卡与化为邪魔的乙事主搏斗及时救下小桑，告诉阿席达卡让他和小桑一起活下去。山兽神出来超渡变成邪魔的乙事主然后结束莫娜的生命，同时阿席达卡在莫娜的帮助下解救了小桑。

但一切都为时已晚，黑帽大人以火枪击毙了山兽神，山兽神的头颅被疙瘩和尚给抢走。导致愤怒的山兽神的灵魂为夺回自己的头大肆破坏着森林，只剩下头颅的莫娜在山兽神的控制下，咬掉黑帽大人的一只手臂，小桑看见山兽神被杀还有森林灭亡为此大怒地拒绝阿席达卡帮他夺回山兽神的头颅，阿席达卡告诉并安慰小桑他自己身为人类，已经尽力试图保护森林与山兽神但却失败了，他们唯一的希望与选择就只有活下去。阿席达卡和小桑联手从疙瘩和尚手中帮夺回山兽神的头颅归还给祂，令愤怒的山兽神能够获得安息令大地回春，在太阳出来时轰然倒地而亡。最后消失之际替阿席达卡解除他身上的诅咒，然后治好他手上的伤痕，事情结束后小桑对人类破坏森林的罪行仍然无法释怀，她选择回到了森林中，阿席达卡尊重小桑的选择，他选择以后住在达达拉城会骑着亚克路来探望小桑，两人在一片盎然的绿色山林草原中微笑别过。