春假时，为了购买动画蓝光片而打工的御宅族安艺伦也，在开满樱花的坡道上邂逅一位少女，帮她捡一顶被风吹走的贝雷帽。于是有了以该少女为女主角制作同人游戏的构想。一周后才知道，少女是他的同班同学加藤惠。

为了制作同人游戏，安艺伦也还要说服同年级美术部的绘画高手泽村·斯潘塞·英梨梨，以及优等生学姐霞之丘诗羽和加藤惠共组游戏社团，开始同人游戏的制作。之后又与过去认识的学妹波岛出海有了连络，紧接着擅长音乐的表姐冰堂美智留也加入社团。

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在湘南的江之岛，是一片祥和又略显陈旧的小镇。在各式各样的人物和事物当中，4位有着不平凡青春的年轻人相遇了。他们看似平凡的钓鱼活动，蕴藏了一个庞大的故事......

本片以湘南的江之岛为舞台，围绕岛上四个少年真田雪、春、宇佐美夏树、阿基拉·安格鲁卡鲁·山田展开。高中生真田雪（逢坂良太 配音）是个转校生，他不善于与人交往，还经常会因为紧张而露出可怕的表情。春（入野自由 配音），自称是从宇宙来地球钓鱼的外星人，他不仅擅自住在雪家，还邀请雪钓鱼。没有一个朋友的雪，因为春的出现而参加到钓鱼这项活动中。随后他们又结识了在江之岛土生土长的、有超强钓鱼技术的"钓鱼王子"——宇佐美夏树（内山昂辉 配音），还认识了神秘转校生、印度人阿基拉·安格鲁卡鲁·山田（杉田智和 配音）。

春以“只有我们才能拯救地球”为理由，一直强迫雪学钓鱼，无可奈何的雪便向夏树请教钓鱼技巧。另一方面，神秘印度人阿基拉因为接受了组织的任务，一直在暗中观察着他们几人。这四个人的相遇，会碰撞出怎么样的青春火花呢？

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故事发生在面积占据东京都的三分之一，居住着230万名人口且其中八成人口是学生的巨大都市“学园都市”。学园都市的学生均会接受超能力开发，借由药物、催眠术与通电刺激等方式取得超能力。能力者以范围和威力分为无能力者Level 0至超能力者Level 5。

主角御坂美琴是学园都市中仅七位超能力者Level 5的其中一人，排行第三。她是拥有操纵电击能力的“电击使”，因其特有的绝招(将硬币以音速的3倍的初始速度发射)“超电磁炮Railgun”而得名。

本作通过美琴的视角来描绘学园都市的平常而不平凡的日常生活，也叙述学园都市秘密进行非人道性质的实验，从而使大家对于本作及本篇《魔法禁书目录》的背景(世界观中科学侧)的认识慢慢变得清楚。