少女宫下藤花，当她察觉到“世界之敌”的时候便会诞生出另一个名为“不吉波普”的人格。围绕着各种奇怪的事件，少年与少女们的故事慢慢展开了——

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在活跃于日本冈山县的地下偶像团体“Cham Jam”的一次路边演出中，绘里飘被组合中排名最后的舞菜所触动，甘愿将自己所有积蓄来支持舞菜，成为她的狂热粉丝。舞菜正式登上武道馆的舞台之前，绘里飘的死忠偶像宅生活将会继续下去。

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作品标语为“动画业界的现在，从这里开始（アニメーション業界の今が、ここにある。”。

SHIROBAKO（日语汉字写作“白箱”，意思指中文的“白盒”）指作品播放前发送给所有工作人员的未剪接样片，因为样片是装在白色的盒子里（日文汉字为“箱”，实际上指中文的盒子），故有此称呼；过去的样片是录像带如VHS，即使现在是将预备交给电视台的完成品烧录在光碟中，如DVD或Blu-ray Disc，依旧沿用此名称。

1－12话

上山高中动画同好会的宫森葵、安原绘麻、坂木静香、藤堂美沙、今井绿等五位成员，以甜甜圈起誓将来要一同制作商业动画作品。两年半后，于武藏野动画公司就职的宫森，以制作助理的职务参与电视动画《EXODUS！》的制作，面对接连不断的困难，受到同伴与前辈的扶持，以及贵人相助，在解决难题中成长。与此同时，和宫森同公司的原画师安原苦恼于自身技术不足，立志声优的坂木迟迟争取不到角色，3DCG动画师的藤堂对未来的发展产生迷惘，目标成为编剧的今井看着其他人的身影开始感到焦躁。

《EXODUS！》的制作总算迈入最终回，却遭遇分镜作画无法实现的窘境，穷途末路的宫森找上大导演寻求帮忙，菅野指点武藏野动画公司内就有资深原画师可以胜任，在杉江的活跃与指导下，顺利完成原画作业。在庆功宴当天，制作统筹的渡边带来圣诞节礼物——《EXODUS！》最终话的白盒子里，在场工作人员一起观赏，为一年的辛劳划上句点。

13－24话

经过渡边和制片人葛城的努力，武藏野动画公司取得《第三飞行少女队》的改编权利，此外更招聘新人，对新的作品全力以赴。由于制作管理的本田转职成为蛋糕师傅、制作进行前辈的落合到其他公司当帮手、矢野因为父亲的病情暂时请长假，宫森因此受命成为制作经理，遭遇更多的挑战。安原顺利地磨练技能，并能够教导后辈。坂木虽然参加了《第三飞行少女队》的试音，但可惜差临门一脚。藤堂得到前公司社长的理解与协助，转换到新公司发挥所长。今井因为多次协助宫森找寻设定资料，被正式招揽进武藏野，并不时向编剧舞茸讨教。

在原作者野龟的百般刁难之下，使得担任人物设计的井口心力交瘁。好不容易得到原作者认可，又遇到下包出纰漏，所幸矢野及时回归战线挽救局势。《第三飞行少女队》最终话完成收录配音，正当以为一切顺利之时，收到原作者通告要打掉重来。由木下导演和野龟面对面摸索出新的解决之道后，并找回坂木为新角色配音，宫森在录音室感动得泪流满面。当年同好会的5人在庆功宴上齐聚一堂，再次坚定将来共同制作动画的誓愿。