在一个海洋占了七成的星球，自从塞壬的出现，失去了九成的海权。为了合力抵抗塞壬，白鹰、皇家、铁血与重樱这四个阵营组成碧蓝航线阵营来阻止海洋威胁。而铁血与重樱受到塞壬的影响之下退出并且背叛碧蓝航线阵营，另组赤色中轴引发战争，人类的命运陷入了泥沼之中…。

除上述四个主要阵营外，游戏中开始实装北方联合、东煌、自由鸢尾、维希教廷、撒丁帝国的少数船只。

曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。

被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音)，个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音)，面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢?

2029年，日本因突然爆发的”Apocalypse Virus（天启病毒）“的蔓延而陷入了混乱之中。处于无政府状态的日本，受到了由超国家之间所组织成的名为“GHQ”的组织的武力介入并接受其统治，东京的六本木更成为被封锁的地区。之后又以名为“lost christmas（失落的圣诞）”的事件为契机，日本失去了独立国家的实质权力，并被赋予了表面上的自治权，由此人们开始享受短暂的和平。

时光流逝，10年后的2039年。少年樱满集怀抱着抑郁的心境，并对世间冷眼相待。樱满集是在天王州第一高校就读的高中二年生，与同学们保持着一定距离的同时，度过着闲散而又平静的日子。

然而集安稳的日常在某一天突然宣告结束。那天放学后，在自己中意的老地方和一名少女不期而遇。少女名为楪祈。她正是集所憧憬，并在网上有着巨大影响力的歌手。而她也有不为人知的一面。祈正是由17岁青少年恙神涯所率领的“葬仪社”——一个在被封锁的城市中歌颂着从”GHQ“手中得到”日本的解放“而赌上性命不断孤独地战斗着的抵抗组织——的成员之一。

集在祈与涯引导之下，与葬仪社而发生了关联。尔后因为关系紧迫获被女主使用了虚空基因组，他的右手上出现了“王之刻印”。通过刻印，集可以自在地从人的身体里抽取出名为“void（虚空）”的物质，并以借此为武器得到战斗的力量。然而这也仅仅是，他所背负的“罪之王冠”的物语的开幕罢了……

文久三年。倒幕派击败了佐幕派，刀剑的时代宣告结束―――幕末时代。作为刀剑男士的堀川国广和曾经一同被主人用作战斗武器的和泉守兼定，奔跑在雨中的山路。刀剑男士在审神者的激励下，开启了付丧神的道路。他们的使命是将企图改变历史的时间溯行军打倒，以守护“正确的历史”。与陆奥守吉行、药研藤四郎、蜻蛉切、鹤丸国永这些新的伙伴一起，在动荡的时代投身到与时间溯行军的战斗中。刀刃挥舞，刀光剑影。刀剑男士、即刻出阵。