故事发生在前传故事《鹫尾须美是勇者》两年后，神世纪300年。主要讲述初中二年级学生结城友奈，天天在学校里过着与很多朋友一同听课、进行社团活动、玩耍的平稳生活。不管怎么看这都是非常普通的女孩的生活日程，但是只有一点与其他孩子不同的地方，那就是她所属的名为“勇者部”的社团活动。以部长犬吠埼风为中心的该社团的活动内容与被谜团包围的叫做Vertex的不可思议的存在有关系。本作正是以友奈等人的“勇者部”的活动为主线进行相关叙述的。

表面看来，结城友奈(照井春佳 配音)是一个平凡的初中二年级女生，个性开朗热情的她是校园中的活跃分子，深受老师和朋友们的喜爱。可实际上，放课后的她还有着另一重身份——勇者部的部员。

友奈的邻居兼好友，沉默寡言却意外的温柔的东乡美森(三森铃子 配音)、个性大大咧咧果断直率，却意外的擅长做家务的犬吠埼风(内山夕实 配音)、风的妹妹，像小动物一样惹人怜爱的犬吠埼树(黑泽朋世 配音)、看似桀骜不驯难以接近，实际上非常害羞傲娇的三好夏凛(长妻树里 配音)，除了友奈，活跃在勇者部的是这些性格迥异的女孩们，她们所要面对的，是名为巴提克的强大敌人。

在奇幻作品电子角色扮演游戏游戏中，玩家将会成为在空中旅行的“骑空士”，以传说中的岛“伊斯塔鲁西亚”为目标、展开与伙伴的一同旅行的冒险故事。游玩主线故事与战斗的“任务”来推进游戏剧情，此外，我方角色、武器和道具入手并借此强化，也是这款游戏的游玩目的之一。除此之外，也有可让多数玩家共同参与的共斗任务，让此游戏充满着MMORPG的游戏要素。

本作中的世界观，每座岛、土地均飘浮在空中。岛跟岛之间使用可飞行的骑空艇来联系，也因此骑空士的冒险相当的盛行。文明水准大致等同历史上近世的世界，据说骑空艇的这类突出的科学技术，是由过去支配世界的传说之民・星之民所遗留下来的。星之民在被称作“霸空战争”的事件过后在世上消失了踪影，星之民所操纵的强大自律兵器星晶兽则沉睡在这空之世界的各个地方。总称做空之民的现代住民，有与人相同姿态的人类、头上有对角的多拉夫族(男性身材壮硕、女性身材娇小)、有着兽耳的艾伦族、以及身高只有人类一半的哈宾族，四个种族共同生存。此外，魔法的力量也有别于星之民的技术，是自古传承下来的力量，每座岛上也有各式各样的魔物存在。

在某一座小岛・赛克汀瑟，与小只的龙・碧为伙伴一起成长的主人公怀抱着前往被称作传说之岛的伊斯塔鲁西亚的梦想。在将要从故乡出发的那一天，军事国家・艾尔斯提帝国以及被其追捉的少女露莉亚、和守护着她的女骑士卡塔莉娜出现在主人公面前。主人公为了保护露莉亚而负伤近濒死的程度，接着露莉亚使用了星晶兽的力量救了他，并且让她与主人公共有操纵星晶兽的力量。以空之尽头为目标的主人公与碧、以及为了逃离帝国势力圈而奔走的露莉亚和卡塔莉娜，共同迈向前往伊斯塔鲁西亚的旅程。

不久之后，渐渐加入了新的伙伴，骑空艇操舵士拉卡姆、魔导士少女伊欧、老兵欧根、谜之魔女萝赛塔等多人加入主人公同行的行列。乘着骑空艇古兰赛法号的一行人，先后造访各式各样的岛，并解决了许多有关星晶兽的问题。另一方面、艾尔斯提帝国的宰相芙莉西亚执意持续地追迹主人公等人，并且在各个岛周边住派军队得以搜索他们。此外，带着与露莉亚有相似能力的少女欧尔姬斯的帝国顾问官・黑骑士阿波罗，也在主人公面前出现数次，并且带有某种有别于帝国的目的行动着。

到2020年现在，主线故事还在持续追加更新当中。